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然而，从七十年的沉睡中苏醒，这个老兵面对的是一个完全不同的世界。尽管由于超级士兵配方的作用，steve的身体始终保持着年轻的巅峰状态，但在他的内心，始终是那个二战时期的老兵。那是一个黑白分明的时代，但如今的世界已经是深浅不一的灰色。每一次行动，每一场战斗，他都不得不质问自己，这样做是否正确？他究竟在为谁而战、为何而战？
他有新的同伴和朋友――特工组织“神盾局”的领导尼克・弗瑞、复仇者的重要成员“钢铁侠”托尼・史塔克、独往独来的侠客“猎鹰”……但是他不属于他们。他虽然为神盾组织工作，但并非毫无选择地为他们卖命；他始终在为了巴基的死而自责……
美国队长的那身国旗颜色的制服：从明艳的大红色靴子到头罩两侧的小翅膀，胸口和脑门上还有蓝地白色的标记，仿佛暗淡了它的色彩。从前一切都很简单，只需要挥拳猛揍那个自称德国元首的奥地利小胡子就够了；但如今他的面前是躁动，混乱，“要**不要作战”的呼声，两大阵营之间的冷战，还有一个名为“越南”的可怕泥潭。当总统因为水门事件下台，队长突然发现，他再没有什么可以信仰：现实的怪物吞噬了那个天真、正义的世界，而他却被抛弃在了这个变化之外。
接下来的二十年中，队长始终在找寻着自己的存在意义，也先后同宿敌红骷髅，以及各种各样的恐怖分子作战；但尽管有着“超级士兵”的头衔，他终究只是一个人，一个各方面臻于完美的凡人。他没有神奇的超能力，也不可能出现在所有地方，帮助每一个需要帮助的人。因此，在那一天，他只能站在废墟上，和纽约的其他英雄们一起，潸然泪下。
时为2001年9月11日。
作为一个士兵，他无法理解为什么会发生这样的事。但是对美国队长来说，只有一件事情是肯定的：绝不能够示弱，否则就是敌人的胜利。掩埋了泪水和怀疑，他再一次接到了新的任务；无论世界如何改变，他依然是他自己。
几十年来，他依然在最前线奋战，但对许多人来说，美国队长更重要的存在意义，是作为一个符号，一个自由的标记――尽管已经是二十一世纪，但就这一点而言，和四十年代并无区别。公众仍需要他们的美国偶像，可他们也渐渐发现，这个偶像已是他们曾祖父那一辈的人了。
“国家安全”，这个词在“911”之后，被拿来当作一切限制个人自由的招牌。人们妥协了。既然有了先例，那么自然会有后来者――当几位少年英雄因为粗心大意，不慎导致包括一所学校在内的大量平民伤亡时，美国国会通过了一项新的法令，强迫每个超能力者必须登记注册。受此影响最大的是那些具有“秘密身份”的英雄们：他们担心这会增加他们的秘密泄露的机会，危及他们自己和其家人的安全。
英雄们分成了支持和反对法案的两派。神盾组织的新任领导要求美国队长带领复仇者战队前去捉拿不合作的英雄们，被他拒绝。虽然美国队长早已向大众公开宣布自己就是steve rogers，并没有什么秘密身份，但作为美国队长，当英雄们的人身安全再也得不到保证，当这些为国而战的人的自由遭受践踏时，他站了出来，抵制这项法案，成为反对派的一面旗帜。
两派英雄展开了激烈的战斗。steve面对的是复仇者队中的战友，“钢铁侠”tony stark，他站在内战的另一方。从昔日的好友到对峙的双方，他们都认为自己的行为是正当的。然而理念的差异，最终唯有通过暴力来解决，自有历史以来莫不如此。
尽管内战中，美国队长一方渐渐占了上风，但当他目睹内战造成的破坏，意识到这样的战斗，恰恰证明了对方的观点――英雄们带给人们的是损害时，他停止了抵抗。作为美国队长，他从未在战场上投降；但作为steve rogers，他不愿再带给民众更多的痛苦了。
这个曾经打败过希特勒、东条英机，消灭过不少纳粹余孽、击败过各种各样的恐怖分子和超级罪犯的老兵，第一次放弃了战斗。他随即遭到逮捕；这个昔日的战争英雄，成了一名等候着审判的战犯。他所钟爱、所奉献一生的国家，将要以叛国的罪名指控他。
他没有来得及听见这些指控。
在前往纽约联邦法院的途中，当steve被押往审判法庭之时，狙击手的枪口对准了他。即使在中弹之后，这个经历了无数枪林弹雨的人想到的也是疏散群众。然而，在混乱之中steve的旧同事兼女友sharon carter在被洗脑之后，在近距离向他连开了三枪。
美国队长没有倒在战场上，而是倒在自己国家那通向审判的冰冷台阶上；他不是被敌人的子弹命中，而是被他的所爱背叛，死在冷枪之下。
没人会相信为他们奋战了几十年的美国队长会死。然而他死了。因为这个不老的美国偶像已经老去，已经不属于这个时代。他不知道什么是纳斯卡赛车、myspace，不知道youtube；作为一个战士他唯一知道的是战斗。为了那些嘲笑他的人们而战。
如今steve静静地躺在神盾组织的实验室里，他的躯体如九十岁的老人般干瘪枯朽，因为超级士兵配方不会作用在没有生命的组织上。然而，在纪念馆里，人们看到的却是美国队长依然如故的遗容；在谎言之下，被公众抛弃的偶像，又再一次地焕发了青春。
无论如何，人们相信，美国队长还会回来。他还会继续手拿盾牌，永远站在最前线。
在漫画的世界中，他有所不同。
在二战期间，steve活跃在战场上，主要敌人是纳粹德军恐怖活动头目红骷髅（red skull）。假如说美国队长代表的是美国坚持的精神和信念，那么他的敌人就都是一些相反的概念，纳粹党、新纳粹党、无政府主义及恐怖主义组织。最初steve所持的盾是风筝形的，后来才换上圆盾，也以圆盾成为可守可攻的武器。在军队中steve认识了james buchanan baes，被他知悉了自己的身份，于是steve让他成为自己的助手，绰号bucky（实际上bucky是军方为steve安排的助手）。1945年，在和泽莫男爵（baron zemo）的一场空战中飞机爆炸，steve和bucky就此失踪。二人的尸首都没有被找到。
steve本人从没想过要成为英雄，在刚成为美国队长时也没有料到这个角色对其他人而言有多么重大的意义。后来这个角色已经是美国精神的象征，同时逐渐变成担当者越来越沉重的责任。在steve和bucky失踪之后，为了不让美国队长这个鼓舞士气的精神象征就此消失，杜鲁门总统选择代号为spirit of 76的超级英雄william naslund接任美国队长的角色，fred davis担当第二任bucky，继续与纳粹和日本作战。
然而，在次年一次制止暗杀肯尼迪总统的行动中，naslund不幸阵亡。继任者为参加了同一行动的jeff mace，他本是记者，受美国队长形象激励成为超级英雄“爱国者”，1946年接任成为第三任美国队长，1949年卸任。他担任美国队长期间，第三任bucky受伤，他的女友betsy ross接替成为副手。卸任之后，他与betsy结了婚。
第四任美国队长william buside也被称为“50年代美国队长”。他从小就是美国队长的狂热粉丝，为担任美国队长而注射了超级士兵血清，甚至按照steve的样子整容，连名字都改成了steve rogers。然而，他注射的血清不幸是有瑕疵的版本，再加上并未经受射线照射稳固血清的作用，他精神受损，变得极具暴力倾向，最终做出危害社会的行为，因此被捕。
1964年，刚刚成立的复仇者联盟成员在找寻脱队的绿巨人途中遇上了亚特兰蒂斯的拿摩王子，由此引发了复仇者历史上最重要的事件：美国队长归来。steve在二战末期为了阻止德军的超级火箭发射，随着爆炸被抛到冰冷的北海里冰冻起来，但仍然活着。拿摩和复仇者们救了steve，他醒转之后才发现如今已不再是40年代，世界已经物是人非。复仇者们力邀这个传奇人物加入，无处可去的steve当然也没有理由拒绝，成了复仇者们的队长。
因为加入了复仇者，steve所面对的敌人更多元化，参与的故事也更多。除了复仇者以外，steve也有了不少战友，例如第一个黑人英雄猎鹰（falcon）、旧战友nick fury等。steve亦加入了神盾局（s。h。i。e。l。d。）。steve认为自己是为纯粹的美国梦而战，因此在国会希望他成为政府的傀儡时，他拒绝了，政府为此褫夺了他美国队长的身份。这段时间里，政府任命“超级爱国者”john walker担当美国队长。然而他被敌人陷害至精神失常，不得不将美国队长之位交还steve。walker痊愈之后的代号为“美国特工”（u。s。 agent）。
《复仇者解散（avengers disassembled）》讲述绯红女巫（scarlet witch）忆子成狂，将现实改变令三个复仇者惨死，复仇者队伍也因此解散。但红骷髅秘密入侵，发动了逃狱事件，steve再次召集《新复仇者（new avengers）》，同时也是第五辑美国队长的开始。本辑漫画由刚从dc转到marvel工作的ed brubaker编写故事，steve epting作画，描写手法变得写实并略略怀旧，销量大卖并大获好评。
第五辑故讲述红骷髅得到了宇宙立方（cosmic cube），但他同时被人刺杀。cosmic cube是能改变现实的方块，不过却要杀害大量的生命来填补能源。刺杀红骷髅的人受命于前苏联将军卢金（lukin）。steve和前女友、神盾局特工sharon carter一起去调查这件事，很快就发现了红骷髅的计划，线索转到了lukin身上。第三代的bucky、jack monroe亦被同一人刺杀。sharon去找monroe时被擒，这人竟然是本应死去多时的bucky。
当年steve和bucky与zemo战斗时，飞机爆炸，苏联将军将bucky运走，但他失去了左臂，同时因为脑震荡而失忆。苏联政府为他装上先进的机械臂，并训练他成为杀手，外号冬兵（w
inter soldier）。在没有任务时，他被安置于冰冻状态，有任务才会被唤醒，所以至今仍很年轻。在当杀手期间，他曾杀死了金刚狼的日本妻子。steve前去营救sharon，一个炸弹爆发，夺走多人的生命，却是用来填补宇宙立方的力量。nick fury告诉steve，他怀疑bucky没有死，这些年来一直被苏联利用成为刺客。
lukin利用宇宙立方的力量增加自己的财富成为世界一大集团之首，他们尝试逮捕lukin，但因为他的地位若没有确实证据根本无法做到。另一方面交叉骨救出红骷髅的女儿synthia schmidt，
她曾被美国洗脑，交叉骨用尽方法令她恢复记忆。
随后发生了《house of m》事件，绯红女巫再次发狂，这次将整个世界的现实都改变了，在那个扭曲的现实内，steve在二战结束时并没有被冰封，一直生存至今，已是八十多岁的老人家，所以其他英雄没有找他一起行动。
事件过后，steve在猎鹰和钢铁侠的协助下去寻找宇宙立方。bucky受命看守宇宙立方，steve与他战斗，拿到了宇宙立方并说出了愿望，就是要bucky记起他是谁。bucky回复记忆后不堪承受曾为杀手的黑暗记忆，他毁灭了宇宙立方，同时人也一起消失了。
lukin使用宇宙立方的副作用亦显示出来了，原来红骷髅的思想竟进入lukin的脑内。红骷髅的女儿回复记忆后，自称为sin，并和交叉骨发生关系。nick fury因为secret wars事件曝光而逃亡，神盾局交由maria hill领导。steve和sharon继续寻找bucky，两人亦再续前缘。交叉骨为报复lukin，想利用飞机炸弹撞向lukin集团的大厦，lukin召唤出机械人阻止，此时bucky现身，和steve再次合作打败机械人。交叉骨和sin知道了红骷髅的思想在lukin脑内的事，加入了lukin一方。
《英雄内战（civil war）》事件发生。美国政府通过了一项法令，要求所
有的超能力者必须登记注册，引起英雄们极大不满。英雄们分裂为以钢铁侠为首的支持法令的一派，和以美国队长为首的反对派。两派爆发内战，新复仇者们也由于成员们各自的立场不同而分崩离析。maria hill带领神盾局追捕steve。
神盾局很多成员都要定期看心理医生检查心理状况，不料这心理医生却是反派doctor faustus所假扮，他懂得很厉害的催眠术，和lukin合谋操控了sharon。bucky受nick fury之命潜入神盾局的基地，控制住一个机械人，查出lukin的行踪，发现他曾往拉脱维亚寻找毁灭博士（doctor doom），毁灭博士给了他一件仪器作交易，lukin亦和zola联手对付steve。
尽管内战中美国队长一方渐渐占了上风，但当他目睹内战造成的破坏，意识到这样的战斗恰恰证明了对方的观点――英雄们带给人们的是损害时，他停止了抵抗，选择了投降。steve随即遭到逮捕，被带往法院受审。他在法院门前被狙击枪射中肩膊，随后在混乱中，再次被用手枪击中。bucky和猎鹰立即追击第一个枪手，发现那人就是交叉骨，将他擒下。在医院内，sin假扮成护士向sharon说了一句催眠的密码，令sharon记起一切，原来近距离枪杀steve的人，就是被催眠的sharon。
steve死后，他的身体变得非常瘦弱，可能是因为他体内的超级士兵药物出现反效果所致。sharon向神盾局辞职，曾因此事想过自杀却下不了手，猎鹰来找她，要她一起去找寻bucky。
steve临死时留下遗嘱给钢铁侠，委托其办两件事：第一件事，让美国队长的称号传承下去；第二件事，帮助因作为冬日战士而深深自责的巴基。考虑之后，钢铁侠决定采用一举两得的办法，说服巴基继承美国队长之名。于是钢铁侠派出黑寡妇去找bucky。bucky为拿回steve的盾，和黑寡妇大打出手。他打晕黑寡妇并拿走了盾。sin闯入了神盾局救出了交叉骨，也因为这样，钢铁侠知道了有些神盾局的成员被人催眠而变节，他重看当日steve被杀的录影，想到sharon有可能也被人催眠而枪杀steve。
bucky想对付lukin，却反被他擒住。另一方面sharon发现自己有了身孕，同时她仍然处于半催眠状态，打晕猎鹰及黑寡妇回到lukin的基地。dr faustus尝试催眠bucky但不成功，然后猎鹰及黑寡妇来袭，逃走时sharon把bucky抛出飞机外，被猎鹰接住。bucky被带到天空母舰（helicarrier）上，他认为steve的死归罪于钢铁侠，出手攻击他，钢铁侠让bucky看了steve的遗嘱。bucky继承steve的遗愿，成为新的美国队长。
lukin利用被催眠的神盾局特工捣乱，同时又命sin及交叉骨刺杀参议员gordon wright，都被新任美国队长bucky阻止，随后wright宣布参加竞选下任总统。
sharon在红骷髅的基地发现了steve，不过这其实是整容后的第四任美国队长william buside。他落到红骷髅手上，dr faustus将他催眠，令他以为自己才是真正的steve rogers，并在电视上亮相再次救回参议员wright，声望大增。新美国队长bucky和假美国队长大战。sharon尝试逃走，却被sin插了一刀而流产。
lukin让zola继续研究毁灭